انواع فرمون‌‌های ملکه و ترکیبات آن

همراه با رقص زنبور عسل، فرمون‌های زنبور عسل یکی از پیشرفته‌ترین راه‌های ارتباطی بین حشرات اجتماعی است. فرومون‌ها مواد شیمیایی هستند که توسط غدد برون‌ریز حیوان ترشح می‌شوند و واکنش رفتاری یا فیزیولوژیکی را توسط حیوان دیگری از همان گونه برمی‌انگیزند. در زنبورهای عسل، اهداف پیام‌های فرمونی معمولاً اعضای یک کلنی هستند، اما استثناهایی وجود دارد که در آن هدف می‌تواند عضو کلنی دیگری باشد (فری 1987). ما در این پست و دو پست دیگر (اثر فرمون‌های ملکه بر مغز زنبورهای کارگر و فرمون‌های زنبور کارگر ) به طور مفصل درباره فرمون‌های زنبور عسل مطالبی را تقدیم می‌کنیم. امیدواریم که این متن منحصر به فرد به زبان فارسی، روشنی‌بخش زوایای پنهان ذهن شما درباره فرمون ملکه باشد.

سازمان پیچیده‌ی جامعه زنبور عسل، که متشکل از سه زنبور بالغ (ملکه، کارگر و نر) و نوزادان است، بسیاری از فعالیت‌ها و فرآیندهای رشدی هماهنگ را فراهم می‌کند و بنابراین نیاز به راه‌های ارتباطی دقیق و مشابهی دارد.  فرومون‌ها عامل کلیدی در ایجاد و حفظ این پیچیدگی  در بین اعضا هستند و انعطاف پذیری گسترده‌ای از عملکردها را تضمین می‌کنند که به کلنی اجازه می‌دهد با رویدادهای پیش‌بینی‌نشده یا تغییر شرایط محیطی مقابله کند. 

فرومون‌ها تقریباً در هر جنبه‌ای از زندگی کلنی زنبور عسل دخیل هستند:

 رشد و تولید مثل (از جمله جفت‌گیری ملکه و بچه‌دهی)، جستجوی غذا، دفاع، جهت گیری و به طور کلی کل فعالیت‌های کلنی، از پایه‌گذاری تا زوال. 

فرمون‌ها امکان ارتباط بین تمام گونه‌های زنبور عسل را فراهم می‌کنند:

 ملکه-کارگران، کارگران-کارگران، ملکه-نرها، و بین زنبورهای بالغ و نوزادان(ثرلین و ریچارد، 2011).‌

شکل 1- ملکه‌ها دو نوع فرمون دارند: 1- فرمون آغازگر 2- فرمون آزادکننده

در زنبورهای عسل، مانند سایر حیوانات، دو نوع فرومون وجود دارد: 

فرومون های آغازگر و

 فرومون های آزاد کننده.

 فرومون‌های آغازگر در سطح فیزیولوژیکی عمل می‌کنند و پاسخ‌های پیچیده و طولانی مدت را در گیرنده ایجاد می‌کنند و تغییرات رشدی و رفتاری را ایجاد می‌کنند. 

فرومون‌های آزادکننده اثر ضعیف‌تری دارند و پاسخی ساده و گذرا ایجاد می‌کنند که تنها در سطح رفتاری بر گیرنده تأثیر می‌گذارد.

 بسیاری از فرومون‌های شناخته شده در حشرات از نوع آزاد کننده هستند. آنها بر اساس عملکردشان به چند دسته طبقه‌بندی می‌شوند (به عنوان مثال، جنسی، تجمع، پراکندگی، هشدار، استخدام، دنباله‌رو، سرزمینی، شناسایی) (علی و مورگان 1990). 

فرومون‌های آغازگر به ویژه در حشرات اجتماعی توسعه یافته‌اند، جایی که آنها نیروی محرکه اصلی در تکامل هماهنگی اجتماعی و حفظ هموستاز کلنی را نشان می‌دهند (لی کونته و حفییتز، 2008). در میان فرمون‌های زنبور عسل، سیگنال ملکه و فرومون‌های مولد (که در زیر به تفصیل توضیح داده شده است) اساساً فرومون‌های آغازگر هستند (همچنین دارای برخی عملکردهای آزادکننده هستند)، در حالی که بیشتر فرمون‌های کارگر باید فرومون‌های آزادکننده در نظر گرفته شوند.

در پاراگراف‌های زیر، فرمون‌های اصلی زنبور عسل بر اساس نوع زنبور عسل که به آن تعلق دارند و غدد مسئول تولید آن‌ها توضیح داده شده‌اند. در بخش اول، اثر (یا اثرات) اعمال شده توسط هر فرمون بر گیرنده‌ها و کلنی زنبور عسل نشان داده خواهد شد، در حالی که مکانیسم‌های عصبی فیزیولوژیکی و مولکولی پاسخ به مواد شیمیایی در بخش دوم مورد بحث قرار خواهند گرفت.‌

 فرمون‌های ملکه

ملکه زنبور عسل عامل اصلی تنظیم‌کننده عملکرد کلنی است. این تنظیم تا حد زیادی با استفاده از فرمون‌ها به دست می‌آید که توسط غدد مختلف تولید می‌شوند و به عنوان یک ترکیب شیمیایی پیچیده منتشر می‌شوند که به "سیگنال ملکه" معروف است.

سیگنال ملکه اصولاً به عنوان یک فرومون آغازگر عمل می‌کند و تغییرات فیزیولوژیکی و رفتاری متعددی را در زنبورهای کارگر کلنی ایجاد می‌کند که منجر به حفظ هموستاز کلنی از طریق ایجاد سلسله مراتب اجتماعی و حفظ برتری تولیدمثلی ملکه می‌شود. 

به طور خاص، اثرات سیگنال ملکه حفظ انسجام کارگر، سرکوب پرورش ملکه، ممانعت از تولیدمثل کارگران و تحریک فعالیت‌های کارگری است: تمیز کردن، ساختن، نگهبانی، جستجوی شهد و گرده و تغذیه نوزادان. مشخص است که وقتی ملکه پیر یا مریض است (سیگنال فرمون پایین) یا می‌میرد (بدون سیگنال فرمون)، کارگران هدایت می‌شوند تا ملکه‌های جدید را از نوزادان جوان در عرض 12 تا 24 ساعت پرورش دهند. 

حذف ملکه در غیاب بچه‌های جوان به زودی منجر به زوال کلنی می‌شود: کارگران فعالیت‌های خود را متوقف می‌کنند و شروع به گذاشتن تخم‌های بارور نشده‌ای می‌کنند که به نر بالغ تبدیل می‌شوند (نر). کلنی بهم ریخته، نامناسب، کثیف، مستعد ابتلا به بیماری‌ها و طعمه شکارچیان می‌شود؛ به سرعت جمعیت از بین می‌رود و به سمت مرگ حتمی می‌رود.‎‌

شکل 2- سیگنال های ملکه و انواع فرمون ها برای مدیریت کندو

سیگنال ملکه علاوه بر اثر آغازگر بر روی خود، یک اثر آزادکننده جذاب نیز اعمال می‌کند: کارگران اطراف ملکه را در یک گروه همراه فرا می‌خواند و تحریک می‌شوند تا او را تغذیه و نظافت کنند.

 در ملکه‌های جوان قبل از پرواز جفت‌گیری به عنوان یک جاذبه برای زنبورهای نر در طول پروازهای جفت گیری عمل می‌کند. هم چنین در طول خوشه رفتن، خوشه را کنار هم نگه می‌دارد.

 اجزای اصلی سیگنال ملکه

 فرمون مندیبولار ملکه 

فرمون مندیبولار ملکه  (QMP) تا حد زیادی مطالعه‌شده‌ترین و شناخته‌شده‌‌ترین سیگنال شیمیایی در جامعه زنبور عسل است. اولین شناسایی آن به سال 1960 برمی‌گردد، زمانی که 9-اکسو2- دکانوئیک اسید (E) که با 9-ODA شناخته می‌شود، به عنوان ماده‌ای که توسط غدد مندیبولار ملکه ترشح می‌شود شناسایی شد (باربیه و لدرر 1960؛ کالو و جانستون 1960). اندام‌های ترشح کننده یک جفت غدد کیسه مانند هستند که در داخل سر و بالای قاعده مندیبول قرار دارند (شکل 5.2). غدد از طریق یک مجرای کوتاه در قاعده مندیبل باز می‌شوند و ترشح آنها در امتداد کانال عمیق‌تری که توسط موها احاطه شده است می‌گذرد (بیلن 1994).‌ شکل 3- غدد ترشحی زنبور عسل

در سال 1988، اسلسور و همکاران چهار ترکیب دیگر ترشح شده توسط غدد ماندیبولار را کشف کرد که به طور هم افزایی با 9-ODA عمل می‌کنند:

 دو انانتیومر اسید 9-هیدروکسیدک-2-انوئیک (9-HDA)، 

متیل p-هیدروکسی بنزوات (HOB) 

و 4-هیدروکسی-3-متوکسی - فنیل اتانول (همووانیلیل الکل [HVA]).

 این پنج جزء با هم نسبت به هر یک از مواد منفرد، به تنهایی یا به صورت ترکیبی، در تشکیل گروه زنبورهای کارگر فعال تر بودند. نتیجه‌گیری شد که این پنج ماده شیمیایی با هم پایه ترشح QMP را تشکیل می‌دهند که نشان‌دهنده تشکیل‌دهنده اصلی سیگنال ملکه است.

چند نویسنده تکامل اجزای QMP را در طول پیری ملکه، از ظهور تا وضعیت غالب کامل، تجزیه و تحلیل کردند. به طور کلی، مشخص شد که مقدار مواد فرار با افزایش سن افزایش می‌یابد، اما یافته‌های مربوط به ترکیبات مختلف و مقادیر نسبی آنها در بین نویسندگان متناقض بود، همانطور که در مطالعات شرح داده شده در این پست نشان داده شده است.

انگلس و همکاران (1997) سه الگوی انتوژنتیکی مختلف QMP را در ملکه ها شناسایی کرد:

 (1) ملکه های باکره زودهنگام سیگنال ضعیفی ارائه کردند، با اسید اولئیک (OLA) به عنوان مؤلفه اصلی، 

(2) ملکه های جفت گیری سیگنال را تشدید کردند، که عمدتاً شامل 9-ODA بود. همراه با OLA و مقادیر کمی از 9-HDA، و

 (3) ملکه های غالب پس از جفت گیری سیگنال قوی با غلظت های بالای 9-ODA همراه با نسبت های متوسط 9-HDA، OLA کمتر، و مقادیر کمی از ترکیبات آروماتیک اکسیژن‌دار را نشان دادند. 

سه الگوی انتوژنتیکی برای فرمون‌های ماندیبولار ملکه شناسایی شده است: 

1) با اسید اولئیک

 2) عمدتا شامل ODA-9 همراه با OLA-9 و مقادیر کمی HDA

3) غلظت بالای ODA-9 همراه با مقادیر متوسط OLA-9  و کمی HDA

شکل 4- آناتومی زنبور

پژوهشگران پیشنهاد کردند که این ترکیبات معطر (آروماتیک) اکسیژن دار، به ویژه HOB و HVA دیر ظهور، می‌توانند سیگنال معمولی ملکه‌های قدیمی تخم گذار و غالب باشند.

پلتنر و همکاران (1997) مقادیر اجزای QMP را بین باکره‌های 6 روزه و ملکه های تخمگذار 1 ساله جفت شده از چندین گونه مقایسه کرد. آنها دریافتند که ملکه های Apis mellifera جفت شده دارای سطوح قابل توجه بالاتری از 9-ODA، 9-HDA، HOB و HVA هستند، در حالی که روند معکوس برای 10-HDA و 10-HDAA، که اجزای معمولی غدد فک پایین کارگر هستند، و در مقادیر بالاتر توسط ملکه‌های باکره تولید می‌شوند.

اسلسور و همکاران (1990) که ملکه‌های باکره را با ملکه‌های جفت شده در سنین مختلف مقایسه کردند، نتایج کمی متفاوت یافتند، با سطوح 9-ODA تقریباً ثابت در گروه‌های مختلف، سطوح 9-HDA در زوج‌های باکره بالاتر از ملکه‌های جفت خورده بوده، و سطوح HOB و HVA در مسن‌ترین ملکه‌های جفت شده در مقایسه با باکره و زوج جوان بود. در تمام موارد سطح فرمون در ملکه‌های بالغ، جفت خوردده و تخمگذار بالاتر بود.

برعکس، رودز و همکاران. (2007) ، با مقایسه ملکه‌های باکره و جفت خورده 7 روزه، دریافت که اولی دارای سطوح بالاتری از 9-HDA، 9-ODA و 10-HDA نسبت به دومی است. در مقایسه‌ای مشابه، ریچاردز و همکاران. (2007) دریافتند که مقادیر 9-ODA، 9-HDA و HVA همگی در ملکه‌های جفت خورده در مقایسه با باکره‌ها به طور قابل توجهی کمتر بود، اگرچه عصاره غدد فک پایین ملکه‌های جفت خورده برای کارگران جذاب‌تر از ملکه های باکره بود.‌

معمولا سطح فرمون‌ها در ملکه‌های مسن و جفت خورده نسبت به ملکه‌های باکره بیشتر است.  عصاره‌ی غدد فک پایین ملکه‌های جفت خورده برای کارگران جذاب‌تر از ملکه‌های باکره است.‌‌

در نهایت، اشتراوس و همکاران (2008)، با تجزیه و تحلیل ترکیبات غدد فک پایین سه گروه ملکه‌های باکره، ملکه نر زا، ملکه تخمگذار و جفت خورده، مقادیر مشابهی از 9-ODA را در سه گروه و مقادیر افزایشی از همه اجزای دیگر (9-HDA، 10-HDA، 10- HDAA و HVA) به جز HOB، از ملکه های باکره تا جفت خورده یافتند. سطح ثابت 9-ODA، که مربوط به نسبت نسبی بالاتری در ملکه باکره است، نشان می‌دهد که 9-ODA نقش بیشتری در جذب ملکه‌های باکره با نرها نسبت به جذب همراه در ملکه‌های جفت دار دارد. در مقابل، 9-HDA، 10-HDA، 10-HDAA، و HVA با پتانسیل تولیدمثلی و فعال شدن تخمدان ملکه همبستگی مثبت دارند ( Strauss et al. 2008 ).

این نتایج متناقض نشان می دهد که نقش اجزای QMP منفرد در سیگنال ملکه به طور کامل درک نشده است و ممکن است ترکیبات ناشناخته اضافی در غدد فک پایین ملکه های جفت شده وجود داشته باشد که با 9-ODA و 9-HDA در عملکرد جذاب هم افزایی می کنند.

ترکیبات متعددی در عصاره غده فک پایین ملکه وجود دارد که برخی ناشناخته باقی مانده و خواص متعدد و گاهی متناقض در جذب کارگرها دارند.

جذب کارگران: خدمه

اولین کارکردهای QMP که کشف شد به دلیل ویژگی های جذاب آن نسبت به کارگران بود: تشکیل دسته ملکه و تشکیل و نگهداری خوشه بچه‌کندو(کامینسکی و همکاران، 1990؛ وینستون و همکاران، 1989).

هنگامی که ملکه روی شانه ثابت است، توسط دایره‌ای از کارگران به نام «دربار» یا «خدمه» احاطه می‌شود که رو به او هستند و به او غذا می‌دهند، لمس می‌کنند و می‌لیسند. معمولاً این گروه متشکل از هشت یا 10 کارگر است. چند مطالعه نشان داد که QMP و اجزای آن مسئول تشکیل خدمه هستند ( Free 1987 )، و این با این واقعیت پشتیبانی می شود که جذب کارگران به سمت ملکه می‌تواند به تغییرات در الگوی QMP مرتبط باشد.

 هنگامی که ملکه باکره جفت می‌شود و تخم‌گذاری می‌کند، توجه کارگران خدمه افزایش می‌یابد، و البته با افزایش سن کاهش می‌یابد. درجه جذابیت ملکه در 0-1 روزگی صفر، از 2 تا 4 روزگی متوسط و از 5 روز تا 18 ماهگی زیاد است (دی حازن و همکاران، 1989).ریچاردز و همکاران (2007) عصاره غدد فک پایین ملکه‌های باکره و تلقیح شده را بر روی پاسخ‌های همراهان کارگر آزمایش کردند و دریافتند که عصاره غدد ملکه‌های تلقیح شده جذاب‌تر از ملکه‌های باکره است و عصاره‌های ملکه‌های تلقیح شده با بیش از یک زنبور نر جذاب‌تر از ملکه‌هایی که با یک نر تلقیح شده‌اند. این نشان می‌دهد که جفت‌گیری یک عامل مهم برای توسعه سیگنال شیمیایی ملکه و اثر جذاب آن بر کارگران است.

در سال 2003، کیلینگ و همکاران. چهار ترکیب اضافی تولید شده توسط ملکه را شناسایی کرد که به طور هم افزایی با QMP در جذب کارگران برای تشکیل گروه پشتیبان عمل می کنند: الکل مخروطی (CA)، متیل اولئات (MO)، هگزادکان-1-اول (PA)، و اسید لینولئیک (LA). اولی توسط غدد فک پایین ترشح می شود، در حالی که بقیه در قسمت های مختلف بدن ملکه تولید می شوند. این مواد به تنهایی غیرفعال بودند، اما در ترکیب با QMP مشخص شد که فعالیت همراهان ملکه را تا حد زیادی افزایش می‌دهند. 

علاوه بر این، در یک مطالعه اخیر، مایسوناسی و همکاران (2010a) نشان داد که ملکه‌هایی که به‌طور مصنوعی از غدد فک پایین محروم شده‌اند، همچنان می‌توانند کارگران را جذب کنند، و این نشان می‌دهد که QMP تنها فرمونی نیست که می‌تواند کارگران را جذب کند و در غیاب آن مواد دیگری می‌توانند نقش آن را ایفا کنند.

عصاره‌ی غده زیرفکی ملکه‌های جفت خورده از ملکه‌های باکره برای کارگران جذاب‌تر بوده و نکته جالب‌تر این است که عصاره‌ی فوق برای ملکه‌هایی که با بیش از یک زنبور نر جفت خورده‌اند، جذاب‌تر از ملکه‌هایی است که با یک زنبور نر جفت خورده‌اند!

جذب کارگران: بچه‌دهی

بچه‌دهی راهی است که در آن کلنی خود را بازتولید می‌کند. کارگران ملکه‌های جدیدی را پرورش می‌دهند و اولین ملکه‌ای که ظهور می‌کند بقیه را می‌کشد و پس از جفت‌گیری تبدیل به کلنی جدید می‌شود، در حالی که ملکه قدیمی بچه را به سمت یک لانه جدید می‌راند. حضور ملکه برای حفظ خوشه زنبور عسل در کنار هم ضروری است: اگر ملکه بمیرد یا نتواند پرواز کند، بچه به زودی به کندوی والدین باز می‌گردد. جذابیت ملکه نسبت به خوشه بچه با استفاده از سیگنال های فرمونی، عمدتا QMP، ایجاد می‌شود. در سال 1989، وینستون و همکاران اثرات ملکه، عصاره غدد فک پایین و ترکیب پنج جزئی را بر روی بچه‌زنبور مقایسه کرد و نشان داد که ترکیب اجزا و عصاره غده اثرات مشابهی را نشان می‌دهند، در حالی که ملکه به تنهایی همیشه قوی‌ترین جذابیت را دارد. این نشان داد، مانند القای رفتار خدمه، سایر اجزای اضافی فک پایین می‌توانند در تشکیل خوشه بچه‌دهی دخیل باشند.

بچه‌دهی راهی است برای بازتولید کلنی که تحت تاثیر فرمون ملکه قدیمی است. که معمولاً با کاهش جذابیت ملکه با استفاده از سیگنال‌های فرمونی عمدتا QMP ایجاد می‌شود.

جذب نرها: QMP به عنوان یک فرمون جنسی

بلافاصله پس از کشف آن مشخص شد که QMP توسط ملکه‌های باکره برای جذب زنبورهای نر در طول پروازهای جفت‌گیری استفاده می‌شود ( گری 1962 ). به طور خاص، با استفاده از 9-ODA ملکه ساختگی به وضوح نشان داده شد که زنبورهای نر را جذب می کند ( گری و مارستون 1971 ). 

در آزمایش‌های بیشتر، ترکیب‌های مختلف 9-HDA، 10-HDA و HOB نیز برای افزایش تعداد نرهایی که با ملکه ساختگی تماس برقرار می‌کنند، پیدا شد. 9-HDA و 10-HDA به طور خاص مسئول افزایش تماس های جفت‌گیری هستند، اگرچه آنها فقط در برد کوتاه فعال بودند، برخلاف 9-ODA، که در فاصله بالاتر نیز عمل می‌کرد (بروکمن و همکاران 2006؛ لوپر و همکاران همکاران 1996 ). با مقایسه اجزای QMP در ملکه‌های باکره و جفت شده، مشخص می‌شود که 10-HDA در اولی بیشتر نشان داده می شود در حالی که در دومی از نظر کمیت بسیار کاهش می یابد (پلیتنر و همکاران، 1997 ). این واقعیت که 10-HDA در مقادیر زیاد توسط ملکه های باکره تولید می شود، نقش آن را به عنوان یک فرمون جنسی در رفتار جفت گیری نشان می دهد. 

هنگامی که عصاره های غده ترگال به 9-ODA اضافه شد، افزایش در فراوانی رفتار جفت گیری مشاهده شد ( رنر و ویرلینگ 1977 ). این نشان می‌دهد که چندین منبع غده‌ای می‌توانند در افزایش اثربخشی محرک فرومونال همکاری کنند، که منجر به پاسخ قوی‌تر و عملکرد کامل‌تر توالی رفتار جفت‌گیری می‌شود. بنابراین، سهم نسبی اجزای مختلف QMP و سایر غدد در ترکیب فرمون جنسی هنوز کاملاً مشخص نیست.

QMP ها به عنوان یک فرمون جنسی مطرح هستند. 9-HDA و 10-HDA به طور خاص مسئول افزایش تماس‌های جفت‌گیری هستند، اگرچه آنها فقط در برد کوتاه فعال است، برخلاف 9-ODA، که در فاصله بالاتر نیز عمل می‌کند.

 ملکه منحصر به فرد: سرکوب پرورش و بچه‌دهی ملکه

بسیاری از جوامع حشرات تک‌جنس هستند، به این معنی که در هر کلنی یک ملکه وجود دارد. در گونه‌های اجتماعی کوچک و ابتدایی، حفظ سلطه ملکه با مبارزه و رقابت فیزیکی در بین ماده‌ها به دست می‌آید. در مقابل، در کلنی‌های بزرگ تک‌جنسی، تسلط فیزیکی امکان‌پذیر نیست و سیستم کارآمدتری برای حفظ تسلط ملکه که بر اساس سیگنال‌های فرمونی است، تکامل یافته است.

همانطور که قبلاً گفته شد، حذف ملکه از کلنی A. mellifera منجر به ساخت سلول های ویژه (شاخون ملکه) توسط زنبورهای کارگر برای پرورش ملکه های جدید می شود ( وینستون 1992 )، اما روش دقیقی که در آن این اتفاق می‌افتد هنوز تا حدی نامشخص است.

پرورش ملکه‌های جدید در یک کلنی دارای دو حوزه اصلی است: 

تولیدمثل کلنی از طریق بچه‌دهی و جایگزینی ملکه در زمانی که پیر یا ضعیف است (این پدیده به عنوان سوپراسدور شناخته می شود) 

یا اگر به دلایلی زنبورداری یا آسیب شناسی بمیرد. 

QMP با پراکندگی آن در کلنی، هم جانشینی ملکه و هم بچه‌دهی را سرکوب می کند ( وینستون و همکاران 1989 ). چندین مطالعه برای روشن کردن مکانیسم‌های پراکندگی QMP در داخل کلنی و انتقال آن در بین کارگران انجام شد. در سال 1991 نائمان و همکاران گروهی از کارگران خدمه را به عنوان اولین بازیگران در انتقال فرمون‌های ملکه به سایر کارگران و خودآرایی به عنوان وسیله‌ای برای انتقال فرمون از قسمت‌های دهان و سر به شکم کارگران شناسایی کرد. به نظر می‌رسد توزیع QMP تحت تأثیر اندازه کلنی باشد، زیرا در کلنی‌های پرجمعیت، کارگران حاشیه‌ای مقدار کمتری فرمون نسبت به لانه‌های کم جمعیت به دست می‌آورند (نائمان و هکاران، 1991). این توضیح می‌دهد که چرا کلنی‌های پرجمعیت بچه می‌هند: سیگنال فرمون «ملکه حضور دارد» زمانی که کلنی رشد می‌کند کاهش می‌یابد زیرا پراکندگی فرمون کاهش می‌یابد و بنابراین کارگران مقدار کمتری از فرمون را درک می‌کنند، و نتیجه تولید مثل کلنی از طریق پرورش ملکه و بچه کلنی است. هنگامی که ملکه می‌میرد یا حذف می‌شود، سیگنال فرمون به طور کامل ناپدید شده و کارگران تحریک می‌شوند تا ملکه‌های جدید را پرورش دهند.

نقش QMP در سرکوب شروع پرورش ملکه توسط چند مطالعه تأیید شد؛ که نشان داد تجویز QMP مصنوعی به کلنی‌های یتیم (یعنی کلنی‌های بدون ملکه) تولید شاخون ملکه را سرکوب می‌کند (پتیس و همکاران، 1995) اگر تجویز انجام شود . ظرف 24 ساعت پس از از دست دادن ملکه؛ در واقع اگر QMP مصنوعی 4 روز پس از از دست دادن ملکه اعمال شود، هیچ اثری مشاهده نمی‌شود، که نشان می‌دهد که QMP شروع پرورش ملکه را مهار می‌کند اما نگهداری سلول‌های ایجاد شده را مهار نمی‌کند(ملاتوپولوس و همکاران، 1996).

QMP ها به عنوان یک فرمون جنسی مطرح هستند. QMP شروع پرورش ملکه را مهار می‌کند اما نگهداری سلول‌های ایجاد شده را مهار نمی‌کند. در نتیجه ملکه جدید در شاخون‌های جدید متولد می‌شود.

مادر منحصر به فرد: سرکوب تولید مثل کارگر

یکی از ویژگی‌های اصلی جامعه زنبور عسل وجود دو کاست ماده (ملکه و کارگر) است که در میان آنها ملکه تنها قشر زایشی است. کارگران از نظر تشریحی مجهز به تخمدان‌ها هستند (که دارای تعداد کمتری تخمدان در مقایسه با ملکه‌ها هستند) اما رشد تخمک‌ها با حضور ملکه مهار می‌شود. اگر ملکه غایب باشد (و کلنی و کارگران آن "یتیم" در مقابل "ملکه دار" نامیده می‌شوند)، تخمدان‌های کارگران می‌توانند فعال شوند و کارگران می‌توانند تخم بگذارند (باتلر و فایری 1963؛ د گروت و ووگد 1954؛ یای، 1968 ؛ ولتیوس و همکاران 1990). با این حال، آنها فقط می‌توانند تخمک‌های بارور نشده هاپلوئید تولید کنند که فرزندان نر را به وجود می‌آورند، زیرا آنها جفت نخورده‌اند و اسپرم ندارند. تایید بیشتر نقش بازدارنده حضور ملکه در رشد تخمدان توسط یافته‌های مالکا و همکاران ارائه شده است (2007)، که نشان داد کارگران تخم‌گذار بدون ملکه که مجدداً به کلنی‌های تحت مالکیت ملکه وارد شدند، همبستگی واضحی در رشد تخمدان نشان دادند، در حالی که اگر دوباره به کلنی‌های بدون ملکه معرفی شوند، این اتفاق نمی‌افتد. این نشان می‌دهد که برگشت تخمدان به دلیل تغییر کلنی نبوده بلکه به دلیل وجود ملکه و سیگنال های او بوده است.

نقش خاص QMP در سرکوب بازتولید کارگری برای مدت طولانی مورد بحث داغ بوده است. اولین مکانیسم فرضی برای مهار رشد تخمدان این است که QMP با کاهش تیتر هورمون جوانی (JH) در کارگران عمل می‌کند و این تیتر پایین مربوط به سطح پایین رشد تخمدان است و بالعکس، همانطور که در سایر حشرات اجتماعی نشان داده شده است (هارتفلدر، 2000 ؛ رابینسون و وارگو، 1997 ). با این حال، مطالعات مختلف که این فرضیه را در زنبورهای عسل بررسی کردند، نتایج متضادی را به دست آوردند. اول، ارتباط بین سطح JH و رشد تخمدان در همولنف بالغ تایید نشده است ( رابینسون و همکاران 1991 ، 1992a). علاوه بر این، تجویز QMP مصنوعی به تنهایی قادر به کاهش تیتر JH بود اما قادر به سرکوب رشد تخمدان‌های کارگر و تخم‌گذاری نبود(کاتز و همکاران، 1992؛ ویلیز و همکاران، 1992).

بدون توجه به دخالت JH، کار هوور و همکاران (2003) به وضوح نشان دادند که QMP مصنوعی به تنهایی در سرکوب رشد تخمدان در کارگران فعال است و اثر آن با عصاره کل ملکه قابل مقایسه است، بنابراین دخالت سایر مواد تولید شده توسط ملکه را حذف می‌کند. اجزای فرمون ملکه توسط کیلینگ و همکاران در سال 2003 شناسایی شده است. که در سرکوب رشد تخمدان ناموفق بود و اثربخشی QMP را هنگامی که به صورت ترکیبی استفاده می‌شد بهبود نمی‌بخشید. این مطالعه نشان داد که آنها در رفتار خدمه نقش دارند اما در رشد تخمدان کارگران نقشی ندارند.

اخیراً کااتزاو-گوزانسکی و همکاران (2006) مشاهده کردند که QMP به تنهایی یا در ترکیب با ترشح غده دوفور  رشد تخمدان را مهار می‌کند، ترکیب این دو فرمون موثرترین درمان است، اما همیشه کمتر از حضور ملکه زنده موثر است و توجه را دوباره به این فرضیه جلب می کند. یک ملکه چند سیگنالی در تنظیم تولید مثل کارگر.

بنابراین به نظر می‌رسد که تنظیم رشد تخمدان کارگر احتمالاً فرآیند پیچیده‌تری است که هم سیگنال‌های ملکه و هم سیگنال‌های مولد را شامل می‌شود، زیرا دو جزء فرمون مولد، اتیل پالمیتات و متیل لینولئات، نیز در سرکوب رشد تخمدان کارگر نقش دارند (محمدی) . و همکاران 1998 ). احتمالاً تنظیم ملکه به تنهایی زمانی ضروری می شود که هیچ جوجه ای در کلنی وجود نداشته باشد، مثلاً در زمان قطع تخم گذاری به دلیل شرایط محیطی (در زمستان یا تابستان در آب و هوای جنوبی).

تنظیم رشد تخمدان کارگر احتمالاً فرآیند پیچیده‌تری است که هم سیگنال‌های ملکه و هم سیگنال‌های مولد را شامل می‌شود، زیرا دو جزء فرمون مولد، اتیل پالمیتات و متیل لینولئات، نیز در سرکوب رشد تخمدان کارگر نقش دارند.

مادر منحصر به فرد: سرکوب تولیدمقررات فعالیت کارگری و رشد رفتاری

در جوامع بسیار پیشرفته حشرات، یک سازمان معمولی از کاست نابارور وجود دارد که یک تقسیم کار وابسته به سن را تعیین می‌کند، به نام چند اخلاقی موقت، که در آن کارگران از وظایف انجام شده در داخل لانه (تمیز کردن، ساختن، تغذیه) در طول  2 تا 3 هفته زندگی پیشرفت کرده و از وظایفی که در 1 تا 3 هفته اول زندگی داشته اند به کسانی که در خارج از کندو (تهویه، نگهبانی، جستجوی غذا) تبدیل می‌شوند ( رابینسون 1992 ). به نظر می‌رسد این پیشرفت رفتاری توسط عوامل درون‌زا هدایت می‌شود، زیرا با مقدار JH در همولنف کارگر مرتبط است که با افزایش سن افزایش می‌یابد ( هوانگ و همکاران 1991). با این وجود، تخصیص وظایف هر گروه کارگری (گروه کارگران همسن) را می‌توان با عوامل محیطی تعدیل کرد که نیازمندی‌های کلنی را تغییر می‌دهد: از دست دادن کارگران مسن تر (مثلاً زنبورهای چراگر که در مزرعه می‌میرند) به این تغییر می‌تواند منجر شود. در رشد سریعتر زنبورهای جوان به زنبورهای چراگر، در حالی که فقدان زنبورهای جوان (مثلاً برای قطع طبیعی یا مصنوعی تخمگذاری ملکه) می‌تواند منجر به رشد رفتاری کندتر یا معکوس شدن چراگران به زنبورهای کندو شود (هوانگ و رابینسون 1992؛ رابینسون و همکاران 1992b).

این انعطاف پذیری در تخصیص وظایف کارگر حداقل تا حدی توسط QMP از طریق سرکوب تیتر JH کارگران تنظیم می شود. در کلنی تکمیل شده با QMP مصنوعی، سطح کاهش یافته JH در کارگران، مرتبط با تاخیر در رشد رفتاری و کاهش فعالیت جستجوی غذا را نشان دادند (پانکیف و همکاران، 1998). این مکانیسم می‌تواند اهمیت تطبیقی داشته باشد، به طوری که حضور ملکه مانع از تبدیل شدن کارگران به علوفه به سرعت بسیار سریع می‌شود، بنابراین در صورت از دست دادن زنبورهای چراگر به دلیل عوامل محیطی نامطلوب، ذخیره‌ای از کارگران جوان حفظ می‌شود (وینستون و اسلسور 1998 ) .

با این وجود، این احتمال وجود دارد که تنظیم رشد رفتاری کارگر در درجه اول توسط خود کارگران تعدیل شود، زیرا تغییر مصنوعی جمعیت شناسی کارگر در تغییر رشد چندگانه سنی حتی با حضور مداوم ملکه مؤثر است (هوانگ و رابینسون 1996؛ رابینسون و هوانگ 1998 ). به احتمال زیاد QMP به عنوان یک بازدارنده کمکی در تقسیم کار کارگران به جای یک موتور اولیه عمل می کند. این نقش تعدیل‌کننده را می‌توان با تماس شدید ملکه با زنبورهای پرستار در لانه اعمال کرد، که تأثیر بازدارنده‌ای را بر رشد رفتاری این گروه از زنبورها تعیین می‌کند.

تأثیر QMP بر فعالیت کارگران مجرد، مانند ساختمان شانه نشان داده شده است. در حضور ملکه جفت شده یا QMP مصنوعی، کارگران تحریک می‌شوند تا مقدار بیشتری موم برای شانه تولید کنند تا در حضور ملکه باکره یا در غیاب ملکه. در مورد دوم، علاوه بر این، کارگران تمایل به تولید سلول‌های نر دارند، که نشان می‌دهد حضور ملکه جفت‌شده یا QMP از تولید مولد نر جلوگیری می‌کند (لدوکس و همکاران، 2001). تفاوت کوچکی در اثرات تولید شده توسط حضور یک ملکه جفت شده و استفاده از QMP مصنوعی مشاهده شد، که نشان می‌دهد QMP تنها فرمون ملکه‌ای نیست که بر ساختمان شانه تأثیر می‌گذارد. در میان اجزای QMP، به نظر می رسد HVA و HOB نقش عمده‌ای در ساخت شانه ایفا می کنند، که با این واقعیت تأیید می‌شود که ملکه‌های باکره مقادیر بسیار کمی از این ترکیب را در غدد فک پایین تولید می‌کنند و ساخت شانه را تحریک نمی‌کنند(لدوکس  و همکاران، 2001).

QMP همچنین بر تحریک رفتار جستجوی گل و پرورش نوزادان تأثیر دارد. هیگو و همکاران (1992) مشاهده کردند که در کلنی‌های تازه تاسیس بهاره که با QMP مصنوعی تیمار شده بودند، تعداد چراگران و وزن گرده جمع‌آوری شده افزایش یافت. پرورش مولد نیز افزایش یافته است، اما نه قابل توجه. در مقابل، هیچ اثری بر روی کلنی‌های بزرگ تأسیس‌شده در اوج جمعیت تابستانی‌شان مشاهده نشد، که نشان می‌دهد QMP بر جستجوی گل تأثیر می‌گذارد، اما تأثیر آن تحت تأثیر شرایط کلنی و عوامل محیطی است.

رفتار تدافعی یکی از شناخته شده ترین ویژگی های کلنی زنبور عسل است و شامل شناسایی شکارچیان، هشدار دادن به هم کندوها و اعمال رفتار ضد شکارچی (از حالت تهدید گرفته تا وزوز و در نهایت نیش زدن) است. رفتار تدافعی با جزئیات بیشتری در توضیح فرمون‌های هشدار نشان داده می‌شود، اما ما در اینجا به آن اشاره می‌کنیم زیرا به نظر می‌رسد که حضور ملکه برای تنظیم آن مهم است، زیرا مشاهده شد که کلنی‌های بدون ملکه رفتار تهاجمی بیشتری را در مقایسه با ملکه نشان می‌دهند. آن‌ها، و QMP مصنوعی پاسخ نیش را در زنبورهای عسل در قفس کاهش می‌دهد (کلمس و نیوهو، 1990). تأثیر QMP بر رفتار دفاعی کلنی توسط گروان و همکاران تأیید شده است(2005)، که نشان داد که تجویز QMP مصنوعی به طور قابل توجهی رفتار دفاعی را در کلنی‌های ملکه‌دار و بدون ملکه کاهش می‌دهد، با کاهش تعداد زنبورهایی که به خطر شبیه‌سازی شده پاسخ می‌دهند و کاهش جزئی واکنش نیش زدن به طوری که  ورگوز و همکاران  (2007) دریافتند که QMP یادگیری بد در کارگران جوان را مسدود می‌کند.

به احتمال زیاد QMP به عنوان یک بازدارنده کمکی در تقسیم کار کارگران به جای یک موتور اولیه عمل می کند. این نقش تعدیل‌کننده را می‌توان با تماس شدید ملکه با زنبورهای پرستار در لانه اعمال کرد، که تأثیر بازدارنده‌ای را بر رشد رفتاری این گروه از زنبورها تعیین می‌کند.

سایر فرمون های ملکه ( در ورای QMP)

غدد فک پایین تنها منبع مواد شیمیایی نیستند که در انسجام اجتماعی و هموستاز کلنی نقش دارند. برای سال‌های متمادی محققان تصور می‌کردند که QMP به تنهایی می‌تواند برای تنظیم همه عملکردهای ;کلنی‌ها توضیح دهد. بعداً منابع فرمون دیگری کشف شد که با ماهیت چند جزئی سیگنال ملکه مطابقت داشت. قبلاً در سال 1970، ولتیوس متوجه شد که ملکه‌هایی که غدد فک پایین از آنها برداشته شده است هنوز می‌توانند برخی از عملکردهای تنظیمی را بر روی کارگران اعمال کنند (رفتار پشتیبان، مهار ساخت شاخون ملکه، سرکوب رشد تخمدان کارگر). اما تا سال 2010 بود که مایزونّاسّه و همکاران این نتایج را تایید کرد و نشان داد که ملکه‌های دارای تقاضا، نقش نظارتی کامل خود را در عملکردهای ذکر شده در بالا حفظ می کنند. نویسندگان مذکور کشف کردند که سطوح اجزای QMP در ملکه های دارای تقاضا و کنترل مشابه بود، به استثنای 9-ODA که در اولی شناسایی نشد. این نشان می دهد که تنها 9-ODA به طور منحصر به فرد در غدد فک پایین تولید و ذخیره می شود، در حالی که مواد دیگر (HOB و 9-HDA) به نظر می‌رسد منبع تولید دیگری در بدن ملکه دارند. 9-ODA همیشه به عنوان ماده‌ی اصلی عمل کننده بر رفتار خدمه در نظر گرفته شده است، اما این در ملکه‌های مورد تقاضا حفظ می شود، که نشان می‌دهد سایر مواد ملکه پتانسیل جایگزینی 9-ODA را در برانگیختن این رفتار دارند.

منابع جایگزین سیگنال ملکه در غدد ترگال، تارسال، دوفور و کوشونیکوف شناسایی شده‌اند ( شکل 3 ). ترشحات آنها می تواند با QMP در ترکیب سیگنال ملکه همکاری کند یا مسئول یک یا چند عملکرد تنظیمی خاص باشد.

تنها 9-ODA به طور منحصر به فرد در غدد فک پایین تولید و ذخیره می‌شود، در حالی که مواد دیگر (HOB و 9-HDA) به نظر می‌رسد منبع تولید دیگری در بدن ملکه دارند.

دستیاران QMP: فرومون‌های غده ترگال

غدد ترگال، همچنین به عنوان غدد رنر و بومان شناخته می‌شوند، در زیر ترژیت‌های (پهنه پُشته پوسته پوشاننده بخش کمری) شکمی قرار دارند و مجاری آنها از طریق کوتیکول در ناحیه لبه خلفی ترژیت‌ها باز می‌شوند ( رنر و باومن 1964 ). در ملکه‌ها، سلول‌های غدد بزرگ متعدد، عمدتاً در ترژیت های III تا V رخ می دهد، در حالی که کارگران سلول های بسیار کمی دارند و به طور قابل توجهی کاهش یافته‌اند ( بیلن و همکاران 1986 ).

نقش غدد ترگال به عنوان منبع فرمون‌ها با عملکرد پشتیبانی از QMP توسط چندین محقق، به ویژه در نژادهای زنبور عسل آفریقایی، فرض شده است(ولتیوس ، 1970، 1985). دی هازان و همکاران (1989) دریافتند که ترشحات برون ریز غدد فک پایین و ترگال در A. mellifera به جذب زنبورهای کارگر کمک می‌کند، اگرچه اولین مورد(غدد فک پایین) به میزان بیشتری نسبت به دومی کمک می‌کند. برعکس موریتز و کرو (1991) در نژاد A. m. capensis (یک نژاد زنبور عسل که در استان کیپ آفریقای جنوبی دیده می‌شود) دریافت که ترشحات ترگال و فک پایین به طور مساوی در ترکیب کل فرمون نقش دارند. به گفته ووسلر و کرو (1999a)ترکیب اصلی ترشح غده ترگال در کارگران و ملکه‌های باکره و جفت شده (مطالعه شده در نژادهای A.m.capensis و A.m.scutellata ) اسید زد 9- اکتادسنوئیک است، در حالی که اسپیله و همکاران. (1990) دریافتند که اجزای اصلی فرمون ملکه‌های زنبور عسل باکره 3 تا 10 روزه دسیل دکانوات و استرهای با طول زنجیره بلندتر اسید دکانوئیک هستند.

درست مانند QMP، ترشح غده ترگال هم خاصیت آغازگر و هم آزاد‌کننده را نشان می دهد. در نژاد A. m. scutellata ووسلر و کرو (1999b) نشان دادند که ترشحات غدد ملکه فک پایین نسبت به ترشحات غدد ترگال در تشکیل خدمه موثرتر بود، اما این دو ترشح با هم حتی کارآمدتر بودند، که نشان دهنده عملکرد آزاد کننده فرمون غده ترگال ملکه در برانگیختن رفتار - اخلاق خدمهم کارگر است. از سوی دیگر، عصاره غده ترگال ملکه های باکره هر دو A.m. کاپنسیس و A.m. scutellata اثر قابل توجهی در مهار رشد تخمدان در کارگران خود نشان داد، که نشان می دهد که ترشحات غدد ترگال می توانند به عنوان فرمون آغازگر نیز عمل کنند (ووسلر و کرو، 1999c). علاوه بر این، در نژاد A. m. capensis ترشحات غدد ترگال ملکه توسط کارگران به عنوان سیگنال های تشخیص خویشاوندی استفاده می شود ( موریتز و کرو، 1988 ).

در نژاد A. m. ligustica تولید غده ای به عنوان یک سیگنال خاص از ملکه جفت شده پیشنهاد شد، زیرا تولید آلکن‌های غده ترگال توسط جفت‌گیری طبیعی و نه با تلقیح ابزاری تحریک می‌شود ( اسمیت و همکاران 1993 ).

بر اساس مطالعات، فرمون‌های مترشحه از غدد ترگال، اثر سینرژیستی (هم‌افزایی) با فرمون‌های غدد ماندیبولار دارد. در برخی نژادها این فرمون اثر قابل توجهی در مهار رشد تخمدان زنبورهای کارگر از خود نشان داده است.

. فرومون ردپای: فرومون‌های غده تارسال

غدد تارسال ( آرنهارت، 1923 ) در ملکه ها، کارگران و نرها وجود دارند و از یک لایه تک سلولی از اپیتلیوم غده ای تشکیل شده اند که در تارسومر(بندهای تارسوس پای زنبور) ششم هر یک از شش پا قرار دارند. محصولات ترشحی در یک مخزن کیسه مانند در داخل تارس جمع می شوند، که با بیرون در سطح یک شکاف مفصلی واقع بین تارسومر پنجم و آرولیوم ارتباط برقرار می کند ( Lensky et al. 1985 ). این ترشحات مواد روغنی و بی رنگی هستند که هنگام راه رفتن زنبور عسل از دهانه‌ها خارج می‌شوند و نام فرومون‌های ردپایی از آن گرفته شده است. فرض بر این است که ترشح غدد تارسال می‌تواند اهداف مختلفی را در سه کاست زنبور عسل انجام دهد، زیرا تفاوت‌هایی در ترکیب شیمیایی در ملکه ها، کارگران و نرها مشاهده شد (لنسکی و همکاران 1984 ).

لناسکای و اسلابزکی (1981) مشاهده کردند که ترشحات غده تارسال که توسط ملکه جفت شده بر روی شانه رسوب می‌کند، مانع ساخت شاخون ملکه توسط کارگران می‌شود. این فرضیه با مشاهده اینکه در بچه کندو، حرکات ملکه‌ها به قسمت‌های مرکزی شانه محدود می‌شود، تأیید می‌شود، بنابراین آنها تقریباً از لبه های پایین شانه ها که معمولاً شاخون‌های ملکه ساخته می شوند وجود ندارند. ترکیبی از فرمون‌های فک پایین و تارسال می‌تواند این رفتار را مهار کند و نمونه‌ای از هم‌رگولاسیون توسط این دو فرمون را ارائه می‌دهد.

سیگنال باروری: فرومون های غده دوفور

غده دوفور که برای اولین بار توسط دوفور در زنبورهای عسل در سال 1841 توصیف شد، یک غده لوله‌ای شکل است که با دستگاه نیش همراه با سم، غلاف نیش و غدد کوشفنیکوف مرتبط بوده( شکل 4 ) به دیواره پشتی واژن باز می‌شود ( بیلن 1987 ) نزدیک به غشای ستوزا، یک ناحیه مودار از کوتیکول که کل پیاز نیش را احاطه کرده و به عنوان یک پلت فرم برای آزادسازی فرمون عمل می کند(لینزکی و همکاران، 1995؛ مارتین و همکاران، 2005). موقعیت عجیب غده دوفور عملکردهای متفاوتی را برای ترشحات آن پیشنهاد می‌کند، که عمدتاً به تولید مثل و تخم گذاری در ملکه‌ها (تولید پوشش تخم  یا علامت‌گذاری تخم) و دفاع در کارگران (تولید روان کننده نیش، خنثی سازی بقایای ترشح اسید در نیش مربوط می‌شود

فرمون‌های غده دوفور سیگنال باروری را به همراه دارند و البته در ملکه ها در تولید پوشش تخم یا علامت‌گذاری تخم و در دفاع کارگران ( روان کردن نیش و خنثی سازی بقایای اسید در نیش) نقش دارند.

 یکی از تئوری‌های اصلی بررسی شده نقش ترشح غده دوفور به عنوان یک فرمون مشخص کننده تخم زنبور مخصوص کاست است که توسط ملکه در طول تخمگذاری اعمال می‌شود، که می‌تواند به کارگران اجازه دهد بین تخم‌های ملکه گذاشته یا تخم‌های کارگری تمایز قائل شوند(راتنیکس، 1998، راتنیکس و ویشر 1989 ). شناسایی تخم‌ زنبور برای مکانیسم پلیس کارگری اساسی است، به‌وسیله آن کارگران تخم‌هایی را می‌کشند که توسط کارگران دیگر گذاشته می‌شوند اما تخم‌های ملکه گذاشته را ترک می‌کنند (درصد کمی از کارگران حتی در حضور ملکه تخم‌گذاری می‌کنند) (راتنیکس، 1995). وجود یک فرمون تبعیض‌آمیز تخم‌ توسط راتنیکس در سال 1988 فرض شد ، و در آزمایش‌های بعدی او شواهدی یافت که ترشح غده دوفور می‌تواند منبعی برای این فرمون باشد(راتنیکس 1995 ). با این حال، در مطالعات بعدی مشخص شد که نه ترشح غدد و نه ترکیبات استر یا هیدروکربنی آن قادر به محافظت از تخم‌های متولد شده در کارگر در برابر زنبور پلیس نیستند. در واقع، تخم‌های کارگر تیمار شده به‌طور قابل‌توجهی سریع‌تر از تخم‌های ملکه و به همان سرعتی که تخم‌های کارگر تیمار نشده برداشته شدند ( کاتزاو-گوزانسکی و همکاران، 2001 ؛ مارتین و همکاران، 2002 ). این نتایج منجر به رد این فرضیه می شود که ترشح غده دوفور به عنوان یک فرمون علامت گذاری تخم عمل می‌کند.

یک فرضیه جایگزین برای نقش ترشحات غده دوفور یک سیگنال باروری است. این توسط ترکیب کاست خاص ترشحات آن پشتیبانی می شود: در کارگران آنها از یک سری هیدروکربن های با زنجیره بلند تشکیل شده‌اند، در حالی که در ملکه‌ها علاوه بر این یک سری از استرهای موم مانند وجود دارد. این استرهای خاص ملکه با رشد تخمدان ارتباط تنگاتنگی دارند (کاتزاو-گوزانسکی و همکاران 1997 ، 2000 ). کارگران بدون ملکه، که احتمالاً به لایه‌های تخم تبدیل می‌شوند، ترشح ملکه‌ای با سطح افزایشی بخش استر تولید می‌کنند که با رشد تخمدان کارگر مرتبط است ( دور و همکاران، 2005 ;کاتزاو-گوزانسکی و همکاران، 2003 ). در کارگران نژاد A. m. capensis که به عنوان انگل‌های اجتماعی شناخته می‌شوند، این تقلید از پروفایل ترشح ملکه توسط کارگران تخمگذار حتی بیشتر توسعه یافته است ( زوله و همکاران،  2002 ).

به نظر می‌رسد ترشح غدد دوفور در جذب کارگران مشابه QMP عمل می‌کند، که گروهی را در اطراف منبع معطر تشکیل می‌دهند. سنجش‌های زیستی نشان می‌دهد که اجزای فعال، استرهای مخصوص ملکه هستند تا هیدروکربن‌ها. ترشحات غده‌ای ملکه مانند کارگران تخمگذار نیز برای هم لانه‌ای‌ها جذاب است، هرچند به میزان کمتری نسبت به ملکه، در حالی که ترشحات کارگران غیر تخمگذار کاملاً غیرفعال است (کاتزاو-گوزانسکی و همکاران 2002 , 2003 ). . علاوه بر این، کارگران جذب عصاره غده دوفور از ملکه‌های تلقیح شده در مقایسه با باکره‌ها و ملکه‌های تلقیح شده با چند زنبور نر در مقایسه با ملکه‌های تلقیح شده با تک‌نر بیشتر شدند که این امر ارتباط بین ترشحات غده دوفور و پتانسیل تولیدمثلی را تایید می‌کند (ریچارد و همکاران 2011 ).

بر اساس مطالعات فرضیه فرمون دوفور به عنوان فرمون علامت‌گذاری تخم رد شد. و لیکن فرضیه جایگزین نقش این غدد در سیگنال باروری است که در ملکه‌ها علاووه بر هیدروکربن‌های با زنجیره بلند مشابه کارگران؛ حاوی یک سری از استرهای موم مانند است.

در نهایت، همانطور که قبلاً گفته شد، ترکیب QMP و ترشحات غده دوفور در مهار رشد تخمدان در کارگران مؤثر بود، اگرچه هیچ کدام به اندازه حضور ملکه مؤثر نبودند (گاتزوا-گوزانسکی و همکاران، 2006).

همه این شواهد نشان می‌دهند که ترشح غده دوفور جزء سیگنال ملکه است، هم در اثرات رهاکننده آن، همانطور که با تحریک رفتار خدمه آشکار می‌شود، و هم در اثرات آغازگر آن، که با تسلط تولید مثل و باروری، از طریق مهار رشد تخمدان مرتبط است.  نقش‌های خاص ترشح غده دوفور و QMP در تنظیم رشد فیزیولوژیکی و رفتار کارگران نیاز به بررسی بیشتر داشته و هنوز باید روشن شود.

  سیگنال پیری ملکه: فرومون های غده کوشیونیکف

غده کوشیونیکف در نزدیکی ساقه نیش قرار دارد ( شکل 3) و از واحدهای غده‌ای تشکیل شده است که هر یک از یک سلول ترشحی و یک سلول مجرای متصل به اپیدرم تشکیل شده است. ترشحات بر روی تمام سطح غشای ستوزا منتشر می شود ( گراندپرین و کاسیر، 1983)، جایی که آنها همراه با فرمون‌های هشدار دهنده که از قسمت غده‌ای غلاف نیش نشات می گیرند آزاد می‌شوند.

در کارگران زنبور عسل، غده یک فرمون هشدار تولید می‌کند که با نیش زنبور آزاد می‌شود. در ملکه‌ها، به نظر می‌رسد که غده نقش متفاوتی دارد، مطابق با سیگنال ملکه که قبلاً توضیح داده شد. این نیز توسط یک ترکیب شیمیایی کاست خاص از عصاره‌های آن پشتیبانی می شود: 28 ترکیب شامل اسیدها، الکل‌ها، آلکان‌ها و آلکن‌ها در غدد ملکه کوشیونیکف یافت شد که در فرمون هشدار کارگر وجود ندارد(لنسکی و همکاران، 1991). مطالعات دیگر نشان می‌دهد که درمان موضعی زنبورهای کارگر با عصاره غدد ملکه کوشونیکوف باعث واکنش تهاجمی کارگران دیگر می‌شود، به اصطلاح "رفتار توپی"، که معمولاً توسط درمان QMP ب&