Введение

Наряду со знаменитым пчелиным танцем, феромоны медоносных пчел представляют одну из самых сложных систем коммуникации среди общественных насекомых. Феромоны — это химические вещества, выделяемые экзокринными железами, которые вызывают поведенческие или физиологические реакции у другой особи того же вида. У медоносных пчел феромональные сообщения обычно нацелены на членов колонии, хотя бывают исключения, когда целью может быть особь из другой семьи (Free 1987).

В этой статье и двух сопутствующих материалах (Влияние феромонов матки на мозг рабочих пчел и Феромоны рабочих пчел) мы предоставляем подробную информацию о феромонах медоносных пчел. Мы надеемся, что этот уникальный текст на персидском языке прольет свет на скрытые аспекты феромонов матки.

Сложная организация пчелиного общества, состоящего из трех взрослых каст (матки, рабочих и трутней) и расплода, способствует множеству скоординированных действий и процессов развития, что требует точных и сложных путей коммуникации. Феромоны служат ключевым фактором в установлении и поддержании этой сложности среди членов колонии, обеспечивая широкую функциональную гибкость, позволяющую семьям справляться с непредсказуемыми событиями или изменяющимися условиями окружающей среды.

Феромоны задействованы практически во всех аспектах жизни пчелиной семьи: рост и размножение (включая спаривание маток и роение), фуражировка, защита, ориентация и общая активность колонии от основания до упадка.

Феромоны облегчают коммуникацию между всеми кастами медоносных пчел: матка-рабочие, рабочие-рабочие, матка-трутни, а также между взрослыми пчелами и расплодом (Thurin and Richard, 2011).

Типы феромонов у медоносных пчел

У медоносных пчел, как и у других животных, существуют два типа феромонов: праймерные феромоны и релизерные феромоны.

Многие известные феромоны насекомых относятся к релизерному типу. Они классифицируются на несколько категорий в зависимости от их функций (например, половые, агрегационные, дисперсионные, тревоги, рекрутирования, следовые, территориальные, идентификации) (Ali and Morgan 1990).

Праймерные феромоны особенно развились у общественных насекомых, где они представляют собой основную движущую силу в эволюции социальной координации и поддержании гомеостаза колонии (Le Conte and Hefetz, 2008). Среди феромонов медоносных пчел сигнал матки и феромоны расплода (подробно обсуждаемые ниже) по сути являются праймерными феромонами (также обладающими некоторыми релизерными функциями), в то время как большинство феромонов рабочих пчел следует считать релизерными феромонами.

В следующих параграфах основные феромоны медоносных пчел объясняются на основе касты пчел, к которой они принадлежат, и желез, ответственных за их производство. В первом разделе будет продемонстрирован эффект (или эффекты), оказываемые каждым феромоном на реципиентов и пчелиную семью, в то время как нейрофизиологические и молекулярные механизмы реакции на эти химические вещества будут обсуждаться во втором разделе.

Феромоны матки

Пчелиная матка является основным регулятором функции семьи. Это регулирование в значительной степени достигается за счет использования феромонов, производимых различными железами и выделяемых в виде сложной химической смеси, известной как «сигнал матки».

В частности, эффекты сигнала матки включают поддержание сплоченности рабочих, подавление выращивания новых маток, ингибирование репродукции рабочих и стимуляцию активности рабочих: очистку, строительство, охрану, фуражировку за нектаром и пыльцой, а также кормление расплода. Известно, что когда матка становится старой или больной (низкий уровень феромонного сигнала) или умирает (отсутствие феромонного сигнала), рабочие начинают выращивать новых маток из молодого расплода в течение 12–24 часов.

Удаление матки при отсутствии молодого расплода вскоре приводит к упадку семьи: рабочие прекращают свою активность и начинают откладывать неоплодотворенные яйца, которые развиваются во взрослых трутней. Семья становится дезорганизованной, нежизнеспособной, грязной, восприимчивой к болезням и уязвимой для хищников; популяция быстро сокращается вплоть до гибели.

Помимо праймерных эффектов, сигнал матки также оказывает релизерный привлекающий эффект: он призывает рабочих окружать матку свитой и стимулирует их кормить и чистить ее.

У молодых маток до брачных вылетов он служит для привлечения трутней во время брачных полетов. Кроме того, во время роения он удерживает рой вместе.

Эволюция компонентов QMP в процессе старения матки

Engels et al. (1997) идентифицировали три различных онтогенетических паттерна QMP у маток:

Исследователи предположили, что эти оксигенированные ароматические соединения, особенно поздно появляющиеся HOB и HVA, могут представлять собой типичный сигнал старых, яйцекладущих и доминирующих маток.

Было идентифицировано три онтогенетических паттерна для мандибулярных феромонов матки: 1) С олеиновой кислотой 2) В основном включающие 9-ОДК вместе с 9-ГДК и небольшим количеством OLA 3) Высокие концентрации 9-ОДК вместе со средними количествами 9-ГДК и небольшим количеством OLA.

Сравнительные исследования QMP

Plettner et al. (1997) сравнили количества компонентов QMP между 6-дневными неплодными и 1-годовалыми плодными яйцекладущими матками нескольких видов. Они обнаружили, что у плодных маток Apis mellifera уровни 9-ОДК, 9-ГДК, HOB и HVA были значительно выше, в то время как обратная тенденция наблюдалась для 10-ГДК и 10-HDAA, которые являются типичными компонентами мандибулярных желез рабочих и производятся в больших количествах неплодными матками.

Slessor et al. (1990), сравнивая неплодных маток с плодными матками разного возраста, обнаружили несколько иные результаты: почти постоянные уровни 9-ОДК в разных группах, более высокие уровни 9-ГДК у неплодных пар по сравнению с плодными матками, и уровни HOB и HVA у самых старых плодных маток по сравнению с неплодными и молодыми плодными матками. Во всех случаях уровни феромонов были выше у взрослых, плодных и яйцекладущих маток.

Напротив, Rhodes et al. (2007), сравнивая 7-дневных неплодных и плодных маток, обнаружили, что у первых уровни 9-ГДК, 9-ОДК и 10-ГДК были выше, чем у вторых. В аналогичном сравнении Richards et al. (2007) обнаружили, что количества 9-ОДК, 9-ГДК и HVA были значительно ниже у плодных маток по сравнению с неплодными, хотя экстракты мандибулярных желез плодных маток были более привлекательны для рабочих, чем экстракты неплодных маток.

Наконец, Strauss et al. (2008), анализируя соединения мандибулярных желез из трех групп (неплодные матки, трутневые матки и плодные яйцекладущие матки), обнаружили сходные количества 9-ОДК в трех группах и возрастающие количества всех других компонентов (9-ГДК, 10-ГДК, 10-HDAA и HVA), кроме HOB, от неплодных к плодным маткам. Постоянный уровень 9-ОДК, соответствующий более высокой относительной доле у неплодных маток, указывает на то, что 9-ОДК играет большую роль в привлечении трутней к неплодным маткам, чем в привлечении свиты у плодных маток. В отличие от этого, 9-ГДК, 10-ГДК, 10-HDAA и HVA показывают положительную корреляцию с репродуктивным потенциалом матки и активацией яичников (Strauss et al. 2008).

Эти противоречивые результаты указывают на то, что роль отдельных компонентов QMP в сигнале матки до конца не изучена, и могут существовать дополнительные неизвестные соединения в мандибулярных железах плодных маток, которые действуют синергетически с 9-ОДК и 9-ГДК в привлекательной функции.

В экстрактах мандибулярных желез матки существует множество соединений, некоторые из которых остаются неизвестными и обладают множественными, а иногда и противоречивыми свойствами в привлечении рабочих.

Привлечение рабочих: Свита

Первые обнаруженные функции QMP были связаны с его привлекательными свойствами для рабочих: формирование свиты матки и формирование и поддержание роевого клуба (Kaminski et al., 1990; Winston et al., 1989).

Когда матка неподвижно находится на соте, ее окружает круг рабочих, называемый «свитой» или «сопровождающими», которые обращены к ней, кормят ее, касаются ее и облизывают. Обычно эта группа состоит из восьми-десяти рабочих. Несколько исследований показали, что QMP и его компоненты ответственны за формирование свиты (Free 1987), и это подтверждается тем, что привлекательность матки для рабочих может быть связана с изменениями в паттерне QMP.

Когда неплодная матка спаривается и начинает откладывать яйца, внимание сопровождающих рабочих увеличивается и, конечно, уменьшается со старением. Степень привлекательности матки равна нулю в возрасте 0-1 дней, умеренная с 2 до 4 дней и высокая с 5 дней до 18 месяцев (De Hazan et al., 1989). Richards et al. (2007) тестировали экстракты мандибулярных желез неплодных и осемененных маток на реакцию свиты рабочих и обнаружили, что экстракты осемененных маток были более привлекательными, чем экстракты неплодных маток, а экстракты маток, осемененных более чем одним трутнем, были более привлекательными, чем экстракты маток, осемененных одним трутнем. Это указывает на то, что спаривание является важным фактором для развития химического сигнала матки и его привлекательного эффекта на рабочих.

В 2003 году Keeling et al. идентифицировали четыре дополнительных соединения, производимых маткой, которые действуют синергетически с QMP в привлечении рабочих для формирования групп свиты: конифериловый спирт (CA), метилолеат (MO), гексадекан-1-ол (PA) и линолевая кислота (LA). Первый выделяется мандибулярными железами, а остальные производятся в разных частях тела матки. Эти вещества сами по себе были неактивны, но в комбинации с QMP они значительно увеличивали активность свиты матки.

Кроме того, в недавнем исследовании Maisonnasse et al. (2010a) показали, что матки, искусственно лишенные мандибулярных желез, все еще могут привлекать рабочих, что указывает на то, что QMP — не единственный феромон, который может привлекать рабочих и что в его отсутствие другие вещества могут играть его роль.

Привлечение рабочих: Роение

Роение — это способ, которым колония воспроизводит себя. Рабочие выращивают новых маток, и первая появившаяся матка убивает остальных и становится новой колонией после спаривания, в то время как старая матка ведет рой к новому гнезду. Присутствие матки необходимо для сохранения целостности пчелиного роя: если матка умирает или не может лететь, рой вскоре возвращается в материнский улей. Привлекательность матки для роя устанавливается с помощью феромональных сигналов, в основном QMP. В 1989 году Winston et al. сравнили эффекты матки, экстрактов мандибулярных желез и пятикомпонентной смеси на пчелиные рои и показали, что смесь компонентов и экстракты желез демонстрировали сходные эффекты, в то время как матка всегда имела самую сильную привлекательность. Это показало, как и индукция поведения свиты, что другие дополнительные компоненты мандибулярных желез могут участвовать в формировании роя.

Роение — это способ репродукции колонии, на который влияют феромоны старой матки. Обычно это вызвано снижением привлекательности матки с помощью феромональных сигналов, в основном QMP.

Привлечение трутней: QMP как половой феромон

Сразу после его открытия стало ясно, что QMP используется неплодными матками для привлечения трутней во время брачных вылетов (Gary 1962). В частности, использование 9-ОДК от искусственной матки явно показало, что она привлекает трутней (Gary and Marston 1971).

В дальнейших экспериментах различные комбинации 9-ГДК, 10-ГДК и HOB также увеличивали количество трутней, вступающих в контакт с искусственными матками. 9-ГДК и 10-ГДК были ответственны именно за увеличение контактов при спаривании, хотя они были активны только на коротком расстоянии, в отличие от 9-ОДК, которая также действовала на большем расстоянии (Brockmann et al. 2006; Loper et al. 1996). Сравнивая компоненты QMP у неплодных и плодных маток, кажется, что 10-ГДК более выражена у первых, тогда как у последних ее количество значительно снижается (Plettner et al., 1997). Тот факт, что 10-ГДК производится в больших количествах неплодными матками, указывает на ее роль как полового феромона в поведении спаривания.

Когда экстракты тергальных желез добавляли к 9-ОДК, наблюдалось увеличение частоты спаривающего поведения (Renner and Vierling 1977). Это указывает на то, что множественные железистые источники могут сотрудничать в повышении эффективности феромонального стимула, приводя к более сильной реакции и более полному выполнению последовательности спаривающего поведения. Следовательно, относительный вклад различных компонентов QMP и других желез в смесь половых феромонов до сих пор не совсем ясен.

Уникальная матка: Подавление выращивания маток и роения

Многие сообщества насекомых являются моногинными, что означает наличие одной матки на колонию. У мелких и примитивных общественных видов доминирование матки поддерживается через физические драки и конкуренцию между самками. Напротив, в крупных моногинных колониях физическое доминирование неосуществимо, и развилась более эффективная система, основанная на феромональных сигналах, для поддержания доминирования матки.

Как упоминалось ранее, удаление матки из колонии A. mellifera приводит к строительству специальных ячеек (маточников) рабочими пчелами для выращивания новых маток (Winston 1992), но точный механизм, с помощью которого это происходит, остается несколько неясным.

Выращивание новых маток в колонии имеет две основные причины: репродукция колонии через роение и замена матки, когда она становится старой или слабой (это явление известно как суперседура) или если она умирает из-за пчеловодческих практик или патологии.

QMP, распространяясь в колонии, подавляет как замену матки, так и роение (Winston et al. 1989). Было проведено несколько исследований для выяснения механизмов распространения QMP внутри колонии и его передачи среди рабочих. В 1991 году Naumann et al. определили группу рабочих свиты как первых акторов в передаче феромонов матки другим рабочим и самоорганизацию как средство передачи феромонов от ротовых аппаратов и головы к брюшку рабочего. Распределение QMP, по-видимому, зависит от размера колонии, так как в многочисленных семьях периферийные рабочие получают меньше феромона, чем в менее населенных гнездах (Naumann et al., 1991). Это объясняет, почему многочисленные колонии роятся: сигнал феромона «присутствия матки» уменьшается по мере роста колонии, потому что распространение феромона снижается, и, следовательно, рабочие воспринимают меньше феромона, что приводит к репродукции колонии через выращивание маток и роение. Когда матка умирает или удаляется, феромонный сигнал полностью исчезает, и рабочие стимулируются к выращиванию новых маток.

Роль QMP в подавлении инициации выращивания маток была подтверждена несколькими исследованиями; было показано, что введение синтетического QMP осиротевшим колониям (т.е. семьям без матки) подавляет производство маточников (Pettis et al., 1995), если его ввести в течение 24 часов после потери матки; фактически, если синтетический QMP применяется через 4 дня после потери матки, эффекта не наблюдается, что указывает на то, что QMP ингибирует инициацию выращивания маток, но не поддержку уже построенных ячеек (Melathopoulos et al., 1996).

Другие феромоны матки (кроме QMP)

Мандибулярные железы — не единственный источник химических веществ, играющих роль в социальной сплоченности и гомеостазе колонии. В течение многих лет исследователи считали, что одного QMP достаточно, чтобы объяснить регуляцию всех функций колонии. Позже были обнаружены другие источники феромонов, соответствующие многокомпонентной природе сигнала матки. Еще в 1970 году Вельтхус заметил, что матки, у которых были удалены мандибулярные железы, все еще могли оказывать некоторое регулирующее влияние на рабочих (поведение свиты, ингибирование строительства маточников, подавление развития яичников рабочих). Но только в 2010 году Maisonnasse et al. подтвердили эти результаты и показали, что матки, лишенные мандибулярных желез, сохраняют свою полную регулирующую роль в упомянутых выше функциях. Упомянутые авторы обнаружили, что уровни компонентов QMP у лишенных и контрольных маток были схожи, за исключением 9-ОДК, которая не была идентифицирована у первых. Это указывает на то, что только 9-ОДК уникально производится и хранится в мандибулярных железах, в то время как другие вещества (HOB и 9-ГДК), по-видимому, имеют другой источник производства в теле матки. 9-ОДК всегда считалась основным веществом, действующим на поведение свиты, но оно сохраняется у лишенных желез маток, что указывает на то, что другие вещества матки имеют потенциал заменить 9-ОДК в вызывании этого поведения.

Альтернативные источники сигнала матки были идентифицированы в тергальных, тарсальных, железе Дюфура и железе Кошевникова. Их выделения могут сотрудничать с QMP в составе сигнала матки или быть ответственными за одну или несколько специфических регулирующих функций.